Desta vez, ele vive tranquilamente em Washington, D.C., tentando se adaptar ao mundo moderno. Mas quando um colega da S.H.I.E.L.D. é atacado, Steve se vê preso em uma rede de intrigas que ameaça colocar o mundo em risco. Unindo forças novamente com a Viúva Negra (Scarlett Johansson), o Capitão América luta para expor a grande conspiração enquanto enfrenta assassinos profissionais enviados para silenciá-lo a todo momento. Quando a dimensão da trama maligna é revelada, o Capitão América e a Viúva Negra pedem ajuda a um novo aliado, o Falcão. Contudo, eles logo se veem enfrentando um inimigo formidável e inesperado — The Winter Soldier.